Gilliam startede som amerikansk animator og tegneserietegner, som tidligt lavede animationer med udklip af fotografier, blandt andet indeholdt en af de første John Cleese. Han flyttede til England i slutningen af 1960'erne, og medvirkede i børne-TV-programmet "Do not adjust your set", sammen med blandt andre Michael Palin, Terry Jones og Eric Idle. Alle fire gik videre til Monty Python i 1969. Terence Gilliam udviklede allerede i Do not adjust your set sin unikke animationsstil, der blandt andet indeholdt gamle fotografier, der blev flyttet rundt på små papstykker.

Terry Gilliams væsentligste betydning i Monty Python var de surrealistiske animationssekvenser, der dels introducerede programmet, dels blev anvendt som bindeled mellem de forskellige sketches. Af og til havde Gilliam dog også roller i selve programmet, især de scener, som ingen andre ville have (på grund af ubehagelige kostumer eller meget make-up. Blandt andet var han ridderen med gummihønen, der afsluttede mange af Monty Pythons sketches.

Han var medinstruktør på Monty Python og de skøre riddere (Monty Python and the Holy Grail), og optrådte i filmen som "animatoren, der døde af hjerteslag" samt som den grønne ridder og kong Arthurs "pakæsel" Patsy. Han instruerede også kortfilmen The Crimson Permanent Insurance, der blev vist før Monty Python's The Meaning of Life (og indgik senere i filmens "handling").