Raziskave fosilov in današnjih členonožcev kažejo, da je bil zadnji skupni prednik členonožcev modularen organizem, pri čemer je bil vsak prekrit s svojo oklepno ploščo (sklerito) in je imel par dvovejnatih okončin.^[6] Vendar še vedno ni soglasja o tem, ali so bile prvotne okončine enovejnate ali dvovejnate. Ta prvotni členonožec (Ur-arthropod) je imel ustno odprtino na trebušni strani, tipalke pred usti in oči na hrbtni strani sprednjega dela telesa. Domnevali so, da se je prehranjeval z usedlinami in iz njih črpal hranila.^[6] Vendar fosilne najdbe kažejo, da je zadnji skupni prednik členonožcev in deblo Priapulide enako specializiran ustni aparat – okrogla usta z obroči zob, ki se uporabljajo za lovljenje živalskega plena.^[7]

Ediakarski živali Parvancorina in Spriggina, ki sta živeli pred približno 555 milijoni let, sta sprva veljali za členonožce,^[8][9][10] vendar so kasnejše raziskave pokazale, da njuna povezava s členonožci ni zanesljiva.^[11] Majhne členonožce z lupinami, podobnimi školjkam, so našli v zgodnje kambrijskih fosilnih plasteh na Kitajskem in v Avstraliji. Ti fosili so stari med 541 in 539 milijoni let.^{[12][13][14][15]} Najzgodnejši fosili kambrijskih trilobitov so stari približno 520 milijonov let, vendar je bil razred že precej raznolik in razširjen po vsem svetu, kar nakazuje, da so obstajali že dlje časa.^[16] V Maotianshan skrilavcih, ki segajo v obdobje pred 518 milijoni let, so našli fosile členonožcev, kot sta Kylinxia in Erratus, za katere se zdi, da predstavljajo prehodne fosile med zgodnjimi (npr. Radiodonta, kot je Anomalocaris) in pravimi členonožci.^[17][18][19] Ponovni preučevanje fosilov iz Burgessovih skrilavcev iz obdobja pred približno 505 milijoni let v 70. letih 20. stoletja je razkril številne členonožce,ki jih ni bilo mogoče uvrstiti v nobeno znano skupino, kar je še okrepilo razpravo o kambrijski eksploziji.^[20][21][22] Fosil vrste Marrelle iz skrilavca Burgess predstavlja najzgodnejši jasen dokaz o levitve.^[23]

Najstarejši fosili domnevnih ličink iz skupine Pancrustacea segajo v obdobje pred približno 514 milijoni let, v kambrij, ki sta jim sledila edinstvena taksona, kot sta Yicaris in Wujicaris.^[24] Domnevna sorodstvena povezava nekaterih kambrijskih členonožcev z Pancrustacea oz. rakov (npr. taksoni iz Phosphatocopina, Bradoriida in Hymenocarine, kot so waptiidi)^[25][26][27] so kasneje izpodbijali, saj so raziskave pokazale, da bi te skupine lahko odcepile pred pojavom kronske skupine Mandibulata (členonožcev s čeljustmi).^[24] Znotraj kronske skupine Pancrustacea imajo kambrijske fosilne zapise samo Malacostraca (višji raki), Branchiopoda (listonožci) in Pentastomida (jezičkarji).^[24] Fosili rakov postanejo pogosti šele od ordovicija naprej.^[28] Ostali so v veliki meri skoraj izključno vodni organizmi, verjetno zato, ker nikoli niso razvili izločevalnih sistemov, so v veliki meri ostali vodni organizmi.^[29]

Členonožci so prvi znani kopenski živali, saj njihovi fosili izvirajo iz obdobja poznega silurja, pred približno 419 milijoni let.^[30] Poleg tega naj bi kopenske sledi, stare okoli 450 milijonov let, prav tako pripadale členonožcem.^[31] Členonožci so imeli lastnosti, ki so jim olajšale prehod na kopno; njihov členjen zunanji skelet jim je zagotavljal zaščito pred izsušitvijo, oporo proti gravitaciji in gibanje, ki ni bilo odvisno od vode.^[32] Približno v istem času so vodni škorpijonom podobni evripteridi, ki so postali največji členonožci v zgodovini, nekateri med njimi so zrasli do 2,5 metra v dolžino.^[33]

Najstarejši znani pajkovec je trigonotarbid Palaeotarbus jeramiki je živel pred približno 420 milijoni let v silurju.^[34][36] Attercopus fimbriunguis iz leta 386 pred milijoni let, v devonskem obdobju, ima najstarejše znane čepke za proizvodnjo svile, vendar pomanjkanje predilnih bradavic pomeni, da ni bil pravi pajek^[37], ki so se prvič pojavili v poznem karbonu, pred več kot 299 milijoni let.^[38] V obdobju jure in krede se pojavi veliko fosilov pajkov, vključno s predstavniki številnih danes znanih družin.^[39] Najstarejši znani škorpijon je Dolichophonus , ki sega 436 milijonov let nazaj.^[40] Dolgo časa so znanstveniki domnevali, da so silurski in devonski škorpijoni dihali s škrgami, kar je podpiralo teorijo, da so bili škorpijoni prvotno vodni organizmi in da so kasneje razvili predalasta pljuča za dihanje na kopnem.^[41] Vendar so novejše raziskave pokazale, da večina od njih nima zanesljivih dokazov o vodnem življenjskem slogu,^[42] medtem ko so se izjemoma nekateri vodni taksoni (npr. Waeringoscorpio) verjetno razvile iz kopenskih škorpijonov.^[43]

Najstarejši fosilni zapis šesteronožnih členonožcev (Hexapoda) je nejasen, saj so številni kandidati slabo ohranjeni, njihova pripadnost tej skupini pa je sporna. Znamenit primer je devonska vrsta Rhyniognatha hirsti, ki je živela pred približno 396–407 milijoni let; domneva se, da so njene čeljusti vrsta, podobne tistim pri krilatih žuželkah, kar nakazuje, da so se prve žuželke pojavile že v silurju. ^[44] Vendar so kasnejše raziskave pokazale, da Rhyniognatha verjetno sploh ni bil šesteronožec, ampak prej sorodnik stonog.^[45] Nedvoumno najstarejši znani šesteronožec je skakač Rhyniella, ki je živel pred približno 410 milijoni let v devonu, in Delitzschala bitterfeldensis predstavnik skupine Palaeodictyoptera, ki sega v obdobje pred 325 milijoni let v karbon.^[45] Fosilni zapisi iz Mazon Creek lagerstätten iz poznega karbona, stari okoli 300 milijonov let, vključujejo približno 200 vrst, vključno z nekaterimi, ki so bile za današnje razmere izjemno velike. Te najdbe kažejo, da so žuželke zasedle svoje glavne sodobne ekološke niše kot rastlinojede, detritivore in žužkojede živali. Socialni termiti in mravlje so se pojavili v zgodnji kredi, napredne družabne čebele pa so bile najdene v poznokrednih kamninah, vendar so postale številčne šele v srednjem kenozoiku.^[46]

Od leta 1952 do 1977 je zoologinja Sidnie Manton skupaj z drugimi raziskovalci trdila, da so členonožci polifiletska skupina, kar pomeni, da ne izhajajo iz skupnega prednika, ki bi bil sam členonožec. Po njihovem mnenju so se tri glavne skupine "členonožcev" razvile ločeno iz skupnih prednikov, ki so bili podobni črvom: pipalkarji, kamor spadajo pajki in škorpijoni, raki, in uniramija, ki vključuje krempličarje, stonoge in šesteronožce. Trilobiti so bili pri teh razpravah večinoma prezrti, saj so bile njihove evolucijske povezave nejasne. Zagovorniki te teorije so trdili, da so podobnosti med temi skupinami posledica konvergentne evolucije – to pomeni, da so se podobne lastnosti razvile neodvisno, ker imajo vsi trdno in členjeno zunanje ogrodje. Prav tako so opozorili na različne kemične mehanizme za utrjevanje kutikule, velike razlike v zgradbi sestavljenih oči, raznolikost oblik glavnih segmentov in okončin, ki jih je težko pojasniti s skupnim prednikom, ter razliko v zgradbi nog: raki imajo dvokrake (biramne) okončine s posebnimi vejami za škrge in noge, medtem ko imata preostali dve skupini enokrake (uniramne) okončine, kjer ena sama veja služi kot noga.^[48]

V 90. letih 20. stoletja so nove raziskave to teorijo ovrgle in privedle do sprejetja stališča, da so členonožci monofiletska skupina, kar pomeni, da imajo skupnega prednika, ki je bil prav tako členonožec.^[49][50] Na primer, leta 1993 je Graham Budd preučil fosil Kerygmachela, leta 1996 pa Opabinia, in ugotovil, da so ti organizmi podobni krempljičarjem in zgodnjekambrijskim lobopodom. Na podlagi tega je predlagal "evolucijsko družinsko drevo", kjer so ti organizmi prikazani kot bližnji sorodniki vseh členonožcev.^[47][51] Zaradi teh novih ugotovitev ni bilo več jasno, koga vse lahko štejemo za "členonožce". Zato je Claus Nielsen predlagal dve oznaki: širša skupina Panarthropoda ("vsi členonožci") in Euarthropoda ("pravi členonožci"), kamor spadajo organizmi s členjenimi okončinami in utrjeno kutikulo.^[52]

Deblo členonožcev je običajno razdeljeno na štiri poddebla, od katerih je eden izumrl:^[98]

1. Artiopoda so izumrla skupina nekdanjih številnih morskih členonožcev, ki so izginili v permsko-triasnem izumrtju, čeprav so bili že pred tem v zatonu, saj so bili v poznem devonu zmanjšani na peščico redov.^[99] Vsebujejo skupine, kot so trilobiti, nektaspidi, aglaspididi in cheloniellidi.
2. Pipalkarje (Chelicerata) sestavljajo morski nogači in podkovaste rakovice, skupaj s kopenskimi pajkovci, kot so pršice, suhe južine, pajki, ščipalci in sorodni organizmi, za katere je značilna prisotnost prvega para okončin tik za usti pipalke (helicere). Helicere se pri ščipalcih in podkvastih rakovicah pojavljajo kot drobni kremplji, ki jih uporabljajo pri prehranjevanju, pri pajkih pa so se razvile kot zobje, ki vbrizgavajo strup.
3. Stonoge (Myriapoda) obsegajo dvojnonoge, strige, malonoge in drobnonožke, za katere je značilno, da imajo številne telesne segmente, od katerih vsak nosi enega ali dva para nog (ali v nekaj primerih brez nog). Vsi člani so izključno kopenski.
4. Pancrustacea obsegajo dvoklopnike, vitičnjake, ceponožce, višje rake, cefalokaridi (Cephalocarida), listonožce, remipede in šesteronožne členonožce . Večina skupin je predvsem vodnih (dve opazni izjemi sta kopenski raki enakonožci (Oniscidea) in šesteronožci, ki sta v celoti kopenski). Najštevilčnejša skupina znotraj Pancrustacea so kopenski šesteronožci, ki jih sestavljajo žuželke, dvorepke, skakači in proture s šestimi torakalnimi nogami.

Naslednji kladogram prikazuje notranja razmerja med vsemi živečimi razredi členonožcev od konca leta 2010,^{[100][101][102]} kot tudi ocenjeno obdobje za nekatere klade:^[103]

• Gould, S. J. (1990). Wonderful Life: The Burgess Shale and the Nature of History. Hutchinson Radius. Bibcode:1989wlbs.book.....G. ISBN978-0-09-174271-3.
• Ruppert, E. E.; R. S. Fox; R. D. Barnes (2004). Invertebrate Zoology (7thizd.). Brooks/Cole. ISBN978-0-03-025982-1.